Ålands medeltida borg nämns för första gången i det historiska källmaterialet 1388, då kallat Kastelholms hus, men när slottet grundades är inte känt.
Borgen anlades på en liten holme och bestod av en bostadsdel, en liten borggård och Kuretornet, omgivna av en ringmur. Senare byggdes borgen ut med en kraftigare ringmur. Vallgravar med flera rader pålar och flytande ringbommar gav skydd åt borgbyggnaderna och slottshamnen.
Vid sekelskiftet 1300/1400 blev Åland ett självständigt förvaltningsområde, med Kastelholm som centrum. Utbyggnaden av borgen till en slottsanläggning, med en i huvudsak administrativ funktion skedde troligen då.
Kastelholm ligger strategiskt mitt i Östersjön och har därför dragits in i politiska konflikter under århundradena. Den sista striden stod 1599. Slottet behölls av kungliga ståthållare fram till 1634, då Åland upphörde vara ett självständigt slottslän och lades under landshövdingen i Åbo.
Kastelholm förlorade så småningom sin betydelse och fick långsamt förfalla. En eldsvåda 1745 ödelade slottet och förvandlade det till en ruin. Den norra längan klarade sig genom branden och togs i bruk som sädesmagasin. 1930 ställdes den delen i ordning som museum. Ålands kulturhistoriska museum verkade där fram till mitten av 1960-talet.
Renoveringen av slottet har pågått sedan 1890-talet. Den senaste etappen påbörjades i slutet av 1970-talet och avslutades år 2001.
Sedan den 1 januari 1996 tillhör Kastelholms slott Ålands landskapsregering.